Ferrugem-branca do caruru (Wilsoniana bliti, sin. Albugo bliti, em Amaranthus spp.)

Introdução

O gênero Amaranthus L. (Amaranthaceae) reúne espécies de expressiva relevância agrícola no Brasil, tanto na condição de plantas daninhas de manejo complexo em lavouras de soja, milho e algodão quanto, em menor escala, como hortaliça foliar de valor nutricional reconhecido em diferentes regiões tropicais e subtropicais do mundo (PONNAM et al., 2023). Entre os patógenos que acometem espécies deste gênero, destaca-se um oomiceto biotrófico obrigado historicamente conhecido como Albugo bliti (Biv.) Kuntze, agente causal da ferrugem-branca ou branquial-branco do caruru, doença que se manifesta por pústulas esbranquiçadas na face abaxial das folhas e que compromete tanto a fisiologia foliar quanto o valor comercial de amarantos cultivados como hortaliça (LEE; LEE; CHOI, 2020; PONNAM et al., 2023). A revisão taxonômica conduzida por Thines e Spring (2005), fundamentada em análises filogenéticas moleculares de rDNA da subunidade grande (LSU) e em reexame morfológico detalhado dos oósporos, demonstrou que o gênero Albugo sensu lato constituía um agrupamento polifilético, o que motivou a segregação de três linhagens em nível genérico — Albugo sensu stricto, Pustula e Wilsoniana — sendo esta última destinada a acomodar as ferrugens-brancas parasitas de hospedeiros da ordem Caryophyllales, incluindo a família Amaranthaceae (THINES; SPRING, 2005). Em decorrência dessa recombinação nomenclatural, o agente causal da ferrugem-branca do caruru passou a ser válida e cientificamente denominado Wilsoniana bliti (Biv.) Thines, mantendo-se inalterados o organismo, sua morfologia e sua gama de hospedeiros originalmente descritos sob o binômio Albugo bliti (THINES; SPRING, 2005; VOGLMAYR; RIETHMÜLLER, 2006). O objetivo do presente texto é sistematizar, à luz da literatura científica consolidada, os principais aspectos etiológicos, biológicos, epidemiológicos e fitossanitários dessa enfermidade, oferecendo subsídio técnico atualizado para sua diagnose e manejo.

Desenvolvimento

Etiologia e posição taxonômica

A classificação de Wilsoniana bliti insere-se no domínio Chromista, no filo Oomycota, sendo o organismo posicionado, após a revisão de Thines e Spring (2005), na nova ordem Albuginales e na família Albuginaceae, distinta da ordem Peronosporales sensu lato à qual tradicionalmente se associavam os oomicetos biotróficos causadores de ferrugens-brancas e mílulas (THINES; SPRING, 2005; FAWKE; DOUMANE; SCHORNACK, 2015). O nome específico bliti preserva o epíteto original cunhado a partir de Uredo bliti Bivona-Bernardi, de modo que a alteração nomenclatural constitui exclusivamente uma recombinação de gênero, sem implicar descrição de espécie nova (THINES; SPRING, 2005). É relevante destacar que, com base em sequenciamento do rDNA LSU associado à microscopia eletrônica de varredura dos oósporos, Voglmayr e Riethmüller (2006) demonstraram que o hospedeiro Amaranthus abriga, na realidade, duas linhagens filogenéticas distintas dentro do gênero Wilsoniana — W. bliti e W. amaranthi —, diferenciadas com segurança apenas pelo padrão de ornamentação da parede do oósporo, o que reforça a necessidade de caracterização molecular e morfológica conjunta para identificação segura em nível específico, e não apenas a observação sintomatológica de campo.

Biologia e ciclo da doença

Como oomiceto biotrófico obrigatório, Wilsoniana bliti depende inteiramente do tecido vivo do hospedeiro para completar seu ciclo, estabelecendo relação íntima e especializada que restringe consideravelmente sua gama de hospedeiros, em contraste com gêneros hemibiotróficos de ampla amplitude ecológica, como Phytophthora (FAWKE; DOUMANE; SCHORNACK, 2015). O ciclo assexual caracteriza-se pela produção de esporângios em cadeias basípetas a partir de esporangióforos curtos, eretos e não septados, organizados em pústulas subepidérmicas que rompem a epiderme foliar na maturidade, liberando os esporângios hialinos e subglobosos característicos do gênero (LEE; LEE; CHOI, 2020; FAWKE; DOUMANE; SCHORNACK, 2015). A reprodução sexuada, por sua vez, resulta na formação de oogônios e anterídios paragínicos que originam oósporos globosos, de coloração castanho-escura e parede reticulada, estruturas de resistência cuja morfometria e padrão de ornamentação constituem, ao lado dos dados moleculares, caráter diagnóstico fundamental para a delimitação específica dentro do gênero Wilsoniana (LEE; LEE; CHOI, 2020; VOGLMAYR; RIETHMÜLLER, 2006). De maneira geral, os oomicetos biotróficos da ordem Albuginales desenvolvem, após a germinação do esporo na superfície foliar, estruturas de infecção especializadas — apressórios — que possibilitam a penetração direta ou, em determinadas linhagens do gênero, a entrada pelos estômatos seguida de formação de apressório no mesofilo, com posterior estabelecimento de hifas intercelulares e haustórios responsáveis pela absorção de nutrientes do hospedeiro sem provocar sua morte imediata, condição essencial à manutenção da relação biotrófica (FAWKE; DOUMANE; SCHORNACK, 2015).

Sintomatologia

As manifestações sintomáticas da ferrugem-branca do caruru caracterizam-se por manchas cloróticas de coloração verde-clara na face adaxial da folha, correspondendo, na face abaxial, a pústulas ou sori de coloração branca a creme, de formato oval a elipsoidal e diâmetro geralmente entre três e quatro milímetros, que podem coalescer em áreas de infecção mais severa (LEE; LEE; CHOI, 2020). Em levantamento conduzido na Coreia do Sul em população de Amaranthus blitum cultivada como hortaliça foliar, a incidência da doença atingiu sessenta por cento das plantas avaliadas, evidenciando o potencial de dano expressivo da enfermidade em sistemas de produção comercial de amaranto (LEE; LEE; CHOI, 2020). Historicamente, epifitias de considerável severidade já haviam sido registradas em Amaranthus hybridus no sul da Flórida, Estados Unidos, com pústulas esbranquiçadas circundadas por tecido clorótico na face inferior da folhagem (SAHARAN; VERMA, 1992).

Epidemiologia, distribuição geográfica e hospedeiros

A ferrugem-branca do caruru apresenta distribuição geográfica cosmopolita, acompanhando a ampla dispersão mundial de seus hospedeiros do gênero Amaranthus, com registros documentados na Coreia do Sul, China, República Tcheca, França, Itália, Moldávia, Espanha e Ucrânia, além dos Estados Unidos (LEE; LEE; CHOI, 2020; KEINATH; STRAND; HAMILTON, 2003). Levantamento micológico conduzido em plantas daninhas na região da Eslavônia e Baranja, na Croácia, identificou Wilsoniana bliti parasitando Amaranthus retroflexus e Amaranthus hybridus, no contexto de estudo sobre o papel de plantas espontâneas na epidemiologia de doenças de culturas em fileira, o que reforça a importância dessas espécies como reservatório e ponte de inóculo em agroecossistemas (SAHARAN; VERMA, 1992). Um único indivíduo de A. bliti já foi documentado sobre dezenove espécies distintas de Amaranthus, o que evidencia amplitude de hospedeiros relativamente ampla dentro do próprio gênero, ainda que restrita, em nível de família, à Amaranthaceae dentro da ordem Caryophyllales (KEINATH; STRAND; HAMILTON, 2003; THINES; SPRING, 2005).

Importância agronômica

A relevância fitossanitária da ferrugem-branca decorre, sobretudo, de sua atuação como fator limitante à ampliação do cultivo comercial de espécies de amaranto como hortaliça foliar em regiões tropicais e subtropicais, onde a doença compromete tanto o rendimento quanto a qualidade estética e nutricional da folhagem destinada ao consumo humano (PONNAM et al., 2023). Considerando que o amaranto constitui cultura de ciclo curto, a aplicação intensiva de fungicidas químicos é frequentemente desaconselhada em razão do risco de resíduos na parte comestível colhida em intervalo reduzido após a semeadura, o que torna a resistência genética a estratégia de manejo mais sustentável e amplamente perseguida em programas de melhoramento (PONNAM et al., 2023). Nesse sentido, o rastreamento de germoplasma de amaranto sob condições de epifitia natural e de inoculação artificial permitiu identificar linhagens avançadas de melhoramento com elevados níveis de resistência à ferrugem-branca, aliadas a atributos nutricionais favoráveis, como teores de proteína e de compostos fenólicos antioxidantes, o que evidencia a compatibilidade entre resistência genética e qualidade nutricional na cultura (PONNAM et al., 2023).

Diagnose

A diagnose segura da ferrugem-branca do caruru, e sobretudo a discriminação entre as espécies crípticas Wilsoniana bliti e Wilsoniana amaranthi, exige necessariamente a integração de caracteres morfológicos — morfometria de esporângios, oogônios e oósporos, com particular atenção ao padrão de ornamentação da parede oosporal — a dados moleculares obtidos por sequenciamento da região ITS do rDNA nuclear e do gene mitocondrial cox2, conforme protocolo consolidado por Voglmayr e Riethmüller (2006) e replicado em confirmações posteriores de ocorrência da doença (LEE; LEE; CHOI, 2020). A mera observação de campo das pústulas brancas típicas, embora fortemente indicativa do gênero Wilsoniana, não permite por si só a atribuição segura em nível de espécie, dada a sobreposição morfológica entre as linhagens que parasitam o gênero Amaranthus (VOGLMAYR; RIETHMÜLLER, 2006).

Manejo

Diante das limitações práticas ao uso extensivo de agroquímicos em culturas de ciclo curto destinadas ao consumo como hortaliça, a literatura científica converge para a resistência varietal como estratégia central de manejo da ferrugem-branca em amarantos cultivados, complementada pela seleção e conservação de germoplasma em bancos genéticos internacionais de referência, como os mantidos pelo ICAR-NBPGR na Índia e pelo World Vegetable Center em Taiwan, que armazenam milhares de acessos representativos da diversidade genética do gênero Amaranthus (PONNAM et al., 2023). O desenvolvimento de linhagens avançadas por meio de seleção individual de plantas e autofecundações sucessivas, seguido de avaliação em condições de epifitia natural e de inoculação artificial desafiadora, tem se mostrado abordagem eficaz para a identificação e fixação de fontes de resistência durável à doença (PONNAM et al., 2023).

Conclusão

A ferrugem-branca do caruru, causada pelo oomiceto biotrófico obrigatório Wilsoniana bliti (Biv.) Thines — anteriormente classificado sob o binômio Albugo bliti (Biv.) Kuntze —, representa exemplo emblemático de como a filogenia molecular reformulou substancialmente a taxonomia clássica da família Albuginaceae, sem alterar a identidade biológica, morfológica ou o espectro de hospedeiros do patógeno historicamente descrito (THINES; SPRING, 2005; VOGLMAYR; RIETHMÜLLER, 2006). Do ponto de vista fitossanitário, a doença manifesta-se por pústulas esbranquiçadas características na face abaxial foliar, distribui-se de forma cosmopolita acompanhando seus hospedeiros do gênero Amaranthus e assume relevância econômica sobretudo na produção comercial de amaranto como hortaliça foliar, onde compromete rendimento e qualidade (LEE; LEE; CHOI, 2020; PONNAM et al., 2023). A diagnose rigorosa, que discrimina W. bliti de sua espécie crítica próxima W. amaranthi, depende da integração entre caracteres morfológicos do oósporo e confirmação molecular, ao passo que o manejo sustentável da enfermidade encontra na resistência genética, mais do que no controle químico, sua estratégia mais consistente com as exigências de qualidade e segurança alimentar da cultura (VOGLMAYR; RIETHMÜLLER, 2006; PONNAM et al., 2023).

Referências Bibliográficas

FAWKE, Stuart; DOUMANE, Mehdi; SCHORNACK, Sebastian. Oomycete interactions with plants: infection strategies and resistance principles. Microbiology and Molecular Biology Reviews, v. 79, n. 3, p. 263-280, 2015. DOI: 10.1128/MMBR.00010-15.

KEINATH, Anthony P.; STRAND, Allison E.; HAMILTON, Roy D. First report of white rust caused by Albugo bliti on seabeach amaranth in the United States. Plant Disease, v. 87, n. 5, p. 602, 2003. DOI: 10.1094/PDIS.2003.87.5.602B.

LEE, J. S.; LEE, J. A.; CHOI, Y. J. Wilsoniana bliti causing white blister rust disease on Amaranthus blitum in Korea. Plant Disease, v. 104, n. 9, p. 2529, 2020. DOI: 10.1094/PDIS-02-20-0269-PDN.

PONNAM, Naresh; KUMARI, Meenu; GANESAN, Sangeetha; BARIK, Satyaprakash; PATTANAIK, Madhuri; ADAMALA, Anil Kumar; RAO, V. K.; RUPA, T. R.; VARALAKSHMI, B.; ACHARYA, Gobinda Chandra. Breeding leafy amaranth (Amaranthus spp.) for white rust resistance. Scientia Horticulturae, 2023. Disponível em: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0254629923006105.

SAHARAN, G. S.; VERMA, P. R. White rusts: a review of economically important species. Ottawa: International Development Research Centre, 1992.

THINES, Marco; SPRING, Otmar. A revision of Albugo (Chromista, Peronosporomycetes). Mycotaxon, v. 92, p. 443-458, 2005.

VOGLMAYR, Herbert; RIETHMÜLLER, Alexandra. Phylogenetic relationships of Albugo species (white blister rusts) based on LSU rDNA sequence and oospore data. Mycological Research, v. 110, p. 75-85, 2006. DOI: 10.1016/j.mycres.2005.09.013.