Diversidade morfológica do aparelho estomatal em nematoides fitoparasitas: uma análise comparativa entre Pratylenchus penetrans, Trichodorus proximus e Xiphinema americanum

 

Introdução

Os nematoides fitoparasitas constituem um dos grupos de fitopatógenos de maior impacto econômico na agricultura mundial, ocasionando perdas anuais estimadas que ultrapassam cento e setenta bilhões de dólares em diferentes sistemas de produção vegetal (JONES et al., 2013 apud CASTILLO; VOVLAS, 2007). Entre as estruturas morfológicas que fundamentam tanto a diagnose taxonômica quanto a compreensão do processo de parasitismo desse grupo, destaca-se o aparelho bucal perfurante, cuja arquitetura varia substancialmente entre as diferentes ordens do filo Nematoda, refletindo distintas origens evolutivas e estratégias de alimentação (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). O presente texto tem por objetivo sistematizar, com base na literatura científica consolidada, as diferenças morfológicas e funcionais entre os três principais tipos de estruturas de perfuração encontradas em nematoides fitoparasitas de importância agrícola, exemplificadas pelos gêneros Pratylenchus, Trichodorus e Xiphinema, cujas espécies Pratylenchus penetrans (Cobb, 1917) Filipjev & Schuurmans Stekhoven, 1941, Trichodorus proximus Allen, 1957 e Xiphinema americanum Cobb, 1913 representam, respectivamente, os três padrões morfológicos fundamentais de estilete descritos para o filo.

Desenvolvimento

Classificação dos tipos de aparelho perfurante em nematoides fitoparasitas

A capacidade de perfurar células vegetais para ingestão de conteúdo citoplasmático constitui caráter convergente entre diferentes linhagens de nematoides, tendo evoluído de maneira independente em pelo menos três grupos taxonômicos distintos, cada qual apresentando uma estrutura morfologicamente própria: o estomatostilete, típico da ordem Tylenchida, estrutura oca constituída a partir da modificação de paredes do estoma; o odontostilete, característico da ordem Dorylaimida, também oco, porém formado a partir de um dente hipodérmico modificado; e o onquiostilete, exclusivo da ordem Triplonchida, estrutura maciça e curva, desprovida de lúmen interno (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). Essa distinção estrutural fundamental não é meramente taxonômica, mas reflete diferenças relevantes no mecanismo de penetração tecidual, no padrão de secreção salivar e na profundidade de tecido vegetal alcançada por cada grupo durante a alimentação, sendo, portanto, caráter diagnóstico de primeira ordem na identificação morfológica de nematoides fitoparasitas (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019).

Pratylenchus penetrans e o estomatostilete robusto do nematoide-das-lesões-radiculares

O gênero Pratylenchus Filipjev, 1936 pertence à família Pratylenchidae, ordem Tylenchida, e reúne nematoides endoparasitas migradores responsáveis pela doença conhecida como lesão radicular, sendo classificados entre os três grupos de nematoides fitoparasitas de maior importância econômica mundial, ao lado dos nematoides das galhas e dos nematoides de cisto (CASTILLO; VOVLAS, 2007). O estilete de Pratylenchus corresponde a um estomatostilete oco, cuja porção basal apresenta nódulos, cujo grau de desenvolvimento, arredondamento e proeminência constitui um dos caracteres morfológicos mais consistentes para a diferenciação específica dentro do gênero, ao lado do comprimento total do estilete, da estrutura do campo lateral, da posição da vulva e da morfologia da região labial e da cauda (CASTILLO; VOVLAS, 2007). Descrições morfológicas recentes de populações de Pratylenchus penetrans confirmam a presença de estilete e nódulos robustos, associados a uma região cefálica achatada e discretamente destacada do corpo, com três anéis labiais, caracteres que, em conjunto, permitem distinguir essa espécie de outras integrantes do gênero (CASTILLO; VOVLAS, 2007).

Trichodorus proximus e o onquiostilete curvo dos nematoides ectoparasitas de raízes curtas

A família Trichodoridae, à qual pertence o gênero Trichodorus Cobb, 1913, foi reposicionada, com base em caracteres ultraestruturais da cutícula e da morfologia do aparelho perfurante, da ordem Dorylaimida para a ordem Triplonchida, subordem Diphtherophorina, distinção taxonômica hoje amplamente aceita na sistemática do filo Nematoda (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). Os representantes dessa família são caracterizados pela presença de um onquiostilete, estrutura composta por um dente curvo denominado ônquio sustentado por um suporte dorsalmente arqueado denominado onquióforo, configuração morfológica única entre os nematoides fitoparasitas e que confere ao grupo popular denominação de nematoides-das-raízes-atarracadas, em referência ao encurtamento e engrossamento radicular característico dos sintomas por eles induzidos (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). Diferentemente do estomatostilete oco de Pratylenchus, o onquiostilete de Trichodorus é uma estrutura maciça, sem lúmen interno, utilizada como um instrumento perfurante que rompe mecanicamente a parede da célula vegetal, sendo a saliva secretada posteriormente à perfuração, e não através do canal do próprio estilete (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). Espécies do complexo Trichodorus atuam ainda como vetores de vírus fitopatogênicos do gênero Tobravirus, cujas partículas ficam retidas na cutícula do revestimento do esôfago do nematoide e são liberadas durante episódios exploratórios de alimentação em células radiculares suscetíveis (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019).

Xiphinema americanum e o odontostilete longo dos nematoides-punhal

O gênero Xiphinema Cobb, 1913, pertencente à família Longidoridae, ordem Dorylaimida, reúne nematoides ectoparasitas popularmente denominados nematoides-punhal em razão do odontostilete longo e delgado que caracteriza o grupo, estrutura oca conectada ao revestimento do estoma por meio de uma membrana dobrada denominada anel-guia, a qual, por sua vez, articula-se a um odontóforo flangeado responsável por sustentar e movimentar a estrutura durante a penetração tecidual (WIKIPEDIA apud DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). Ao contrário do onquiostilete maciço de Trichodorus, o odontostilete de Xiphinema possui lúmen interno contínuo, permitindo tanto a injeção de saliva quanto a sucção do conteúdo celular através do próprio estilete, o qual, em razão de seu comprimento consideravelmente maior — da ordem de oitenta a cento e quarenta micrômetros nas espécies da família Longidoridae —, possibilita ao nematoide alcançar tecidos meristemáticos localizados nas camadas mais profundas da região apical das raízes, ao contrário do que ocorre com os demais grupos de ectoparasitas (BROWN et al., 1993). Espécies do gênero Xiphinema, incluindo aquelas do complexo Xiphinema americanum, figuram entre os principais vetores biológicos de vírus fitopatogênicos do grupo dos nepovírus, transmitidos de maneira persistente porém não circulativa, na medida em que as partículas virais permanecem retidas em sítios específicos do canal alimentar do nematoide sem multiplicação no interior de seu corpo, mantendo, ainda assim, elevado grau de especificidade entre vetor e vírus transmitido (BROWN et al., 1993).

Implicações diagnósticas da diversidade do aparelho perfurante

A comparação morfológica entre os três padrões de estilete aqui discutidos evidencia que a identificação taxonômica de nematoides fitoparasitas não pode prescindir da observação cuidadosa da região anterior do corpo sob microscopia óptica de contraste de fase ou diferencial de interferência, uma vez que caracteres como a presença ou ausência de nódulos basais, o grau de curvatura da estrutura perfurante, a existência de lúmen interno e o comprimento relativo do estilete em relação ao corpo do nematoide constituem, em conjunto, o principal conjunto de caracteres diagnósticos disponíveis para a distinção entre gêneros e espécies (CASTILLO; VOVLAS, 2007; DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). Tal distinção reveste-se de importância prática direta para o manejo fitossanitário, na medida em que nematoides ectoparasitas vetores de vírus, como os representantes de Trichodorus e Xiphinema, demandam estratégias de controle diferenciadas daquelas empregadas contra endoparasitas migradores como Pratylenchus, em razão de suas distintas relações com o sistema radicular do hospedeiro e de seu papel adicional na disseminação de doenças de etiologia viral (BROWN et al., 1993).

Conclusão

A análise comparativa do aparelho perfurante de Pratylenchus penetrans, Trichodorus proximus e Xiphinema americanum evidencia que, apesar de convergirem funcionalmente na capacidade de perfuração de tecido vegetal, esses três nematoides fitoparasitas representam linhagens evolutivas distintas, cada qual caracterizada por um tipo morfologicamente próprio de estrutura perfurante — o estomatostilete oco e nodoso de Pratylenchus, o onquiostilete maciço e curvo de Trichodorus, e o odontostilete oco e longo de Xiphinema (DECRAEMER; EISENDLE-FLÖCKNER; ABEBE, 2019). Essas diferenças estruturais não apenas fundamentam a diagnose taxonômica precisa desses organismos, caráter essencial diante da sobreposição morfométrica frequentemente observada entre espécies morfologicamente próximas, como também refletem distintas estratégias biológicas de parasitismo, com implicações diretas sobre a sintomatologia induzida no hospedeiro e sobre o potencial de transmissão de vírus fitopatogênicos, sobretudo no caso dos gêneros ectoparasitas Trichodorus e Xiphinema (CASTILLO; VOVLAS, 2007; BROWN et al., 1993).

Referências Bibliográficas

BROWN, D. J. F.; HALBRENDT, J. M.; ROBBINS, R. T.; VRAIN, T. C. Transmission of nepoviruses by Xiphinema americanum-group nematodes. Journal of Nematology, v. 25, n. 3, p. 349-354, 1993.

CASTILLO, Pablo; VOVLAS, Nicola. Pratylenchus (Nematoda: Pratylenchidae): diagnosis, biology, pathogenicity and management. Nematology Monographs and Perspectives, v. 6. Leiden: Brill, 2007. 529p.

DECRAEMER, Wilfrida; EISENDLE-FLÖCKNER, Ursula; ABEBE, Eyualem. Phylum Nematoda. In: THORP, James H.; ROGERS, D. Christopher (Ed.). Thorp and Covich's Freshwater Invertebrates. 4. ed. Amsterdam: Elsevier, 2019. p. 269-299. DOI: 10.1016/B978-0-12-385024-9.00009-5.