Taxonomia dos fungos cercosporoides: evolução dos conceitos de Cercospora e diversidade atual de gêneros

Introdução

Os fungos cercosporoides constituem um conjunto diversificado de fungos filamentosos, predominantemente associados à família Mycosphaerellaceae, dentro de Dothideomycetes, Ascomycota. Muitos desses fungos estão associados a manchas foliares e outras doenças de plantas cultivadas, ornamentais e florestais. Entretanto, a expressão “fungos cercosporoides” não corresponde a uma categoria taxonômica formal equivalente a gênero ou família; trata-se principalmente de uma designação baseada em características morfológicas compartilhadas por diferentes linhagens. A compreensão atual desse grupo resulta de sucessivas revisões morfológicas e, principalmente, de estudos filogenéticos multilocus (VIDEIRA et al., 2017; GROENEWALD et al., 2024). (PubMed)

A taxonomia dos cercosporoides passou por profundas modificações nas últimas décadas porque os caracteres morfológicos tradicionalmente utilizados para separar os gêneros apresentaram, em diversos casos, baixa correspondência com as relações filogenéticas. Características como coloração e forma dos conídios, organização dos conidióforos, presença de cicatrizes conidiogênicas e características dos hilos podem ser úteis para a identificação, mas algumas delas evoluíram independentemente em linhagens distintas. Dessa maneira, organismos morfologicamente semelhantes podem pertencer a gêneros filogeneticamente distantes (BAKHSHI et al., 2015; VIDEIRA et al., 2017). (Phytotaxa)

De Cercospora sensu lato à classificação filogenética

Um dos principais motivos para a atual complexidade nomenclatural é a circunscrição historicamente ampla de Cercospora. Na monografia de Chupp, publicada em 1954, numerosas espécies de fungos cercosporoides foram acomodadas em Cercospora em sentido amplo. Posteriormente, estudos morfológicos demonstraram que vários conjuntos de espécies poderiam ser distinguidos com base em características dos conídios, conidióforos e estruturas conidiogênicas, levando ao reconhecimento de diversos gêneros (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

A utilização de dados moleculares modificou substancialmente essa interpretação. Estudos baseados em sequências de diferentes regiões do DNA demonstraram que alguns gêneros tradicionalmente delimitados por caracteres morfológicos não eram monofiléticos. Em outras palavras, espécies reunidas em determinado gênero pela aparência poderiam estar distribuídas em diferentes linhagens evolutivas. Essa constatação levou à revisão de conceitos genéricos e à criação, ressurgimento ou redefinição de diversos gêneros cercosporoides (VIDEIRA et al., 2017). (PubMed)

Um estudo particularmente importante foi realizado por Videira et al. (2017), que analisaram 415 isolados representando 297 táxons por meio de uma filogenia multilocus baseada principalmente em LSU, ITS e rpb2. O trabalho teve como um dos objetivos principais esclarecer as relações filogenéticas entre os gêneros de Mycosphaerellaceae e posicionar adequadamente os fungos cercosporoides dentro dessa diversidade. Os resultados demonstraram que a classificação baseada exclusivamente na morfologia não refletia adequadamente as relações evolutivas de vários grupos (VIDEIRA et al., 2017). (PubMed)

Por que a morfologia isoladamente não é suficiente?

A morfologia continua sendo indispensável para a taxonomia dos fungos cercosporoides, mas seu uso deve ser integrado aos dados moleculares. Bakhshi et al. (2015), por exemplo, demonstraram que um fungo morfologicamente semelhante a Cercospora coletado em Ammi majus agrupava filogeneticamente fora de Cercospora sensu stricto. A análise utilizou diferentes marcadores, incluindo LSU, ITS, ACT, TEF1-α e HIS, e levou à introdução do gênero Neocercospora. O estudo forneceu evidência direta de que características morfológicas consideradas típicas de Cercospora poderiam ter evoluído independentemente dentro de Mycosphaerellaceae (BAKHSHI et al., 2015). (Phytotaxa)

Esse fenômeno é particularmente importante porque demonstra a existência de homoplasia morfológica. Características semelhantes não necessariamente indicam ancestralidade comum recente. Assim, a observação microscópica de conidióforos e conídios pode indicar que determinado isolado pertence ao grupo dos cercosporoides, mas não necessariamente permite determinar com segurança o gênero ou a espécie (BAKHSHI et al., 2015; VIDEIRA et al., 2017). (Phytotaxa)

Cercospora atualmente

Cercospora permanece como um gênero taxonomicamente válido e fitopatologicamente importante, mas sua circunscrição atual é mais restrita que aquela utilizada em parte da literatura histórica. Consequentemente, o nome Cercospora encontrado em uma publicação antiga não deve ser automaticamente interpretado como equivalente ao conceito filogenético atual do gênero. A identificação histórica precisa ser analisada considerando a publicação original, a nomenclatura subsequente e os estudos filogenéticos disponíveis (VIDEIRA et al., 2017; GROENEWALD et al., 2024). (PubMed)

Essa questão é particularmente relevante em complexos de espécies de Cercospora, nos quais a morfologia pode apresentar grande sobreposição. Estudos contemporâneos utilizam combinações de marcadores moleculares e caracteres morfológicos para delimitar espécies, em vez de depender exclusivamente da aparência dos conídios ou dos conidióforos. Portanto, a determinação de Cercospora até espécie deve ser interpretada de acordo com a qualidade dos dados disponíveis para aquele complexo específico (BAKHSHI et al., 2015; VIDEIRA et al., 2017). (Phytotaxa)

Pseudocercospora: um gênero de grande diversidade

Pseudocercospora representa atualmente um dos principais gêneros de fungos cercosporoides associados a doenças de plantas. O gênero pertence à Mycosphaerellaceae e inclui espécies associadas a numerosos hospedeiros. Embora seus representantes apresentem morfologia cercosporoide, Pseudocercospora é tratado como um gênero distinto de Cercospora com base em evidências morfológicas e moleculares (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

A revisão de Groenewald et al. (2024) representa uma das avaliações recentes mais abrangentes de Pseudocercospora. O estudo empregou filogenia multigênica e dados morfológicos, examinando materiais associados a 413 espécies de hospedeiros, pertencentes a 297 gêneros e provenientes de 60 países. Foram descritas 29 espécies novas, além da designação de epítipos e lectótipo para nomes previamente estabelecidos (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

O estudo também evidencia uma questão importante para a taxonomia aplicada: mesmo depois de extensas análises filogenéticas, permanecem linhagens para as quais não existem evidências suficientes para estabelecer uma identificação específica definitiva. Portanto, a existência de uma sequência molecular semelhante a uma espécie conhecida não deve ser interpretada automaticamente como prova de identidade específica, principalmente quando não existem sequências confiáveis de material-tipo ou de culturas autenticadas para comparação (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

Passalora e a necessidade de redefinição de gêneros

Passalora constitui outro exemplo importante da transformação da taxonomia dos cercosporoides. O conceito tradicional de Passalora foi utilizado para acomodar numerosos fungos morfologicamente semelhantes, mas estudos moleculares demonstraram que o conceito amplo do gênero não correspondia a uma única linhagem evolutiva. A revisão de Mycosphaerellaceae conduzida por Videira et al. (2017) contribuiu para restringir e reorganizar vários grupos anteriormente associados a Passalora sensu lato (VIDEIRA et al., 2017). (PubMed)

A instabilidade histórica de Passalora não significa que o gênero tenha deixado de existir. O que mudou foi sua circunscrição taxonômica. Algumas espécies anteriormente classificadas em Passalora foram transferidas para outros gêneros quando análises filogenéticas demonstraram que suas relações evolutivas não eram compatíveis com a permanência naquele gênero (VIDEIRA et al., 2017). (PubMed)

Um exemplo recente é fornecido por Kreth et al. (2025), que reavaliaram Cercospora malkoffii, espécie anteriormente tratada como Passalora malkoffii. Utilizando ITS, LSU, calmodulina, tef1, tub2 e rpb2, os autores demonstraram que a espécie pertence filogeneticamente a Fusoidiella. Como consequência, foi proposta a nova combinação Fusoidiella malkoffii, acompanhada da designação de um epítipo e de testes de patogenicidade (KRETH et al., 2025). (PubMed Central (PMC))

Esse exemplo demonstra que mudanças taxonômicas não ocorrem apenas pela descoberta de espécies novas. Uma espécie já conhecida pode mudar de gênero quando novos dados filogenéticos demonstram que sua posição taxonômica anterior não representa adequadamente sua história evolutiva (KRETH et al., 2025; VIDEIRA et al., 2017). (PubMed Central (PMC))

Outros gêneros cercosporoides

A reorganização de Mycosphaerellaceae resultou no reconhecimento de diversos gêneros cercosporoides, incluindo Cercospora, Pseudocercospora, Passalora, Zasmidium, Ramularia e outros grupos que foram segregados ou redefinidos a partir de conceitos taxonômicos anteriores. A classificação desses organismos deve ser entendida como resultado de hipóteses filogenéticas sustentadas por diferentes conjuntos de caracteres, e não como uma simples divisão morfológica baseada no aspecto dos conídios (VIDEIRA et al., 2017). (PubMed)

A situação de Ramularia também ilustra a mudança provocada pela integração entre nomenclatura e filogenia. A eliminação progressiva da nomenclatura dual entre formas sexuadas e assexuadas levou à reorganização de nomes historicamente associados a Mycosphaerella, enquanto os estudos filogenéticos permitiram reconhecer relações entre diferentes morfos anteriormente tratados como entidades nomenclaturais independentes (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

Quais marcadores moleculares são utilizados?

A identificação molecular dos cercosporoides não depende de um único marcador universalmente suficiente para todos os grupos. O ITS é amplamente empregado em estudos de fungos, inclusive como marcador inicial, mas sua resolução pode ser insuficiente para separar espécies estreitamente relacionadas. Por essa razão, estudos taxonômicos de Mycosphaerellaceae frequentemente utilizam combinações de ITS com genes como actA, tef1, rpb2, tub2, cmdA, his3 ou outros marcadores, conforme o grupo analisado (VIDEIRA et al., 2017; GROENEWALD et al., 2024). (PubMed)

A escolha dos marcadores deve, portanto, ser orientada pela questão taxonômica. Um marcador adequado para uma triagem inicial pode não apresentar resolução suficiente para uma identificação em nível de espécie. A comparação deve ser feita preferencialmente com sequências provenientes de isolados autenticados, ex-tipos, epítipos ou outros materiais taxonomicamente bem caracterizados, evitando que uma identificação seja baseada simplesmente no maior percentual de identidade encontrado em um banco de sequências (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

O que isso significa para o diagnóstico fitopatológico?

Para o diagnóstico de doenças de plantas, a principal consequência dessas mudanças é que a identificação de um fungo com morfologia cercosporoide não deve ser automaticamente registrada como Cercospora sp.. A observação microscópica pode estabelecer uma hipótese diagnóstica, mas a determinação do gênero e, principalmente, da espécie deve considerar a combinação de morfologia, hospedeiro, características culturais quando disponíveis e dados moleculares e filogenéticos (BAKHSHI et al., 2015; VIDEIRA et al., 2017). (Phytotaxa)

Para um laboratório de Fitopatologia, uma estratégia taxonomicamente mais segura é trabalhar em níveis progressivos de identificação. O diagnóstico pode inicialmente registrar “fungo cercosporoide associado à mancha foliar”, avançando posteriormente para gênero e espécie quando existirem evidências morfológicas e moleculares suficientes. Essa abordagem evita atribuições específicas sem suporte e é especialmente importante em grupos nos quais existem complexos de espécies e elevada similaridade morfológica (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

Por que a taxonomia continua mudando?

A taxonomia dos cercosporoides permanece dinâmica porque novos isolados, novas sequências, novos materiais-tipo e novas análises filogenéticas continuam sendo incorporados. A revisão de Pseudocercospora publicada por Groenewald et al. (2024), por exemplo, acrescentou dezenas de espécies novas e demonstrou que ainda existem linhagens cuja posição específica não pode ser estabelecida com segurança. Isso indica que o conhecimento atual representa uma classificação em constante refinamento, e não um sistema completamente encerrado (GROENEWALD et al., 2024). (PubMed Central (PMC))

Assim, a principal mudança conceitual na taxonomia dos fungos cercosporoides foi a transição de uma classificação predominantemente baseada na morfologia para uma taxonomia integrativa, apoiada por morfologia, nomenclatura, dados moleculares e filogenia. O resultado foi a fragmentação de antigos conceitos amplos de Cercospora e Passalora e o reconhecimento de numerosos gêneros filogeneticamente mais coerentes (VIDEIRA et al., 2017; GROENEWALD et al., 2024). (PubMed)

Principais gêneros envolvidos

Gênero	Situação geral na taxonomia moderna	Principal questão taxonômica
Cercospora	Gênero válido	Circunscrição atual mais restrita que os conceitos históricos
Pseudocercospora	Gênero amplamente reconhecido	Elevada diversidade e numerosos complexos de espécies
Passalora	Gênero reconhecido em circunscrição restrita	O conceito Passalora s. lat. era filogeneticamente problemático
Nothopassalora	Gênero reconhecido	Resultante de reorganizações de espécies historicamente associadas a outros gêneros
Zasmidium	Gênero reconhecido	Circunscrições históricas foram revistas com dados moleculares
Ramularia	Gênero importante em Mycosphaerellaceae	Reorganização associada ao fim da nomenclatura dual
Neocercospora	Gênero estabelecido com base em filogenia	Demonstra que morfologia cercospora-like pode surgir em linhagens distintas
Fusoidiella	Gênero filogeneticamente reconhecido	Inclui espécies anteriormente tratadas em Passalora
Cercosporidium, Fulvia, Mycovellosiella e outros	Gêneros envolvidos na reorganização histórica	Representam linhagens que não devem ser agrupadas automaticamente em Cercospora

A tabela sintetiza os principais exemplos discutidos na literatura filogenética e não pretende representar todos os gêneros cercosporoides atualmente reconhecidos (VIDEIRA et al., 2017; GROENEWALD et al., 2024; KRETH et al., 2025). (PubMed)

Referências

BAKHSHI, M.; ARZANLOU, M.; BABAI-AHARI, A.; GROENEWALD, J. Z.; CROUS, P. W. Is morphology in Cercospora a reliable reflection of generic affinity? Phytotaxa, Auckland, v. 213, n. 1, p. 22–34, 2015. DOI: 10.11646/phytotaxa.213.1.2. (Phytotaxa)

GROENEWALD, J. Z.; CHEN, Y. Y.; ZHANG, Y.; ROUX, J.; SHIN, H.-D.; SHIVAS, R. G.; SUMMERELL, B. A.; BRAUN, U.; ALFENAS, A. C.; UJAT, A. H.; NAKASHIMA, C.; CROUS, P. W. Species diversity in Pseudocercospora. Fungal Systematics and Evolution, v. 13, p. 29–89, 2024. DOI: 10.3114/fuse.2024.13.03. (PubMed Central (PMC))

KRETH, L.-S.; GROENEWALD, J. Z.; BRAUN, U.; GÖTZ, M. Phylogeny and taxonomy of Cercospora malkoffii (Mycosphaerellaceae). Fungal Systematics and Evolution, v. 16, p. 233–242, 2025. DOI: 10.3114/fuse.2025.16.13. (PubMed Central (PMC))

VIDEIRA, S. I. R.; GROENEWALD, J. Z.; NAKASHIMA, C.; BRAUN, U.; BARRETO, R. W.; DE WIT, P. J. G. M.; CROUS, P. W. Mycosphaerellaceae – chaos or clarity? Studies in Mycology, v. 87, p. 257–421, 2017. DOI: 10.1016/j.simyco.2017.09.003. (PubMed)