REVISÃO DE LITERATURA DA MORFOLOGIA
E TAXONOMIA DO FUNGO Erysiphe sp.
DANIEL
JOSÉ GONÇALVES
Acadêmico
do Curso de Agronomia do IFGoiano câmpus Urutaí
1.
INTRODUÇÃO
Os fungos são divididos em três
reinos: Fungi, Protozoa e Chromista. Os fungos que compõem o reino Fungi são os
fungos verdadeiros, já nos reinos Protozoa e Chromista, encontram-se outros
organismos que por possuírem morfologia e modo de vida semelhante aos fungos
são estudados juntamente com os fungos (BERGAMIN FILHO; REZENDE; AMORIM, 2011). Os fungos pertencentes
ao gênero Erysiphe são pertencentes
ao reino Fungi.
O teleomorfo Erysiphe sp. constitui-se um fitopatógeno biotrófico causador de
oídio em diversas plantas cultivadas (BERGAMIN FILHO; REZENDE; AMORIM, 2011). Pertencem ao
Reino Fungi; Filo Ascomycota; Subfilo
Pezizomycotina; Classe Leotiomycetes; Subclasse Leotiomycetidae; Ordem Erysiphales;
Família Erysiphaceae; Subfamília Erysiphoideae; Tribo Erysipheae; Subtribo Erysiphinae.
O primeiro registro que se tem de
fungo causando oídio em plantas foi realizado por Linnaeus em 1753, sendo
chamado de Mucor erysiphe ou Sclerotium erysiphe. (ZHENG, 1985). Desde então,
várias foram as descrições de novas espécies do gênero Erysiphe, chegando atualmente a 1290 registros, com 631 espécies,
216 variedades e 443 formae specialis
(“Index
Fungorum - Search Page”, [s.d.]).
Em todo o mundo há 26.951 registros
de fungos pertencentes ao gênero Erysiphe
parasitando plantas em todos os continentes, exceto a Antártida (“SMML
Fungus-Host Distribution Database Results”, [s.d.]). Não há registros
de nenhuma espécie do gênero infectando humanos e animais. No Brasil,
encontra-se registrado 73 espécies de plantas hospedeiras parasitadas por
espécies deste gênero em 19 estados (“Embrapa
Recursos Genéticos e Biotecnologia”, [s.d.]).
O gênero Erysiphe possui dois ciclos
reprodutivos, sexual e assexual. A maioria das infecções ocorre com os esporos
reprodutivos assexuados - os conídios. A fase sexuada geralmente ocorre em
órgãos já infectados das plantas, constituindo também, na maioria dos casos, a
fase de hibernação do fungo, períodos de estiagem (inverno) e/ou na fase
seguinte a reprodutiva da planta hospedeira (AGRIOS, 2005). As plantas infectadas são caracterizadas pelo crescimento
branco pulverulento superficial, distribuído entre os órgãos afetados.
Raramente causa a morte da planta, porém as perdas geradas devido aos danos
ocasionados no crescimento e produtividade da cultura, superam as perdas
causadas por qualquer outro tipo único de doença de plantas.
De acordo
com Stadnik e Rivera (2001), a taxonomia dos fungos causadores de oídios, sempre foi repleta de
dificuldades e divergências, devido à semelhança com outros gêneros no seu
ciclo assexuado. Foi a partir de um grande esforço de pesquisadores no século
XX e do avanço da biologia molecular, que se obteve avanços interessantes a
respeito da filogenia destes fungos. A identificação individual é realizada de
acordo com chaves especializadas.
O objetivo desta revisão de
literatura foi apontar aspectos da morfologia e taxonomia do fungo Erysiphe sp.
2. DESENVOLVIMENTO
Figura 1. Aspectos morfológicos de Erysiphe polygoni
DC. A. micélio com apressório, B. conidióforos, C. conídios, D. ascomas, E.
parte das células de parede ascomatal, F. apêndices G: ascos contendo
ascósporos. (barra de escala = 50 μm, mas 200 μm para D). Fonte: SHIN
(2000), p. 61.
O
fungo Erysiphe polygoni possui micélio
anfígeno, mas às vezes pode ser epífilo ou hipófilo, caulígenos, persistentes
para subpersistentes, formando manchas brancas irregulares, cobrindo toda a
superfície de folhas e caules jovens. As hifas do substrato são um pouco
onduladas, medindo 50-80 x 5-7 μm, com ramificação à direita ou de ângulo
estreito, com um septo perto ao ponto de ramificação. Os apressórios são bem
desenvolvidos e multilobados, em frente aos pares, ou únicos. Os conidióforos são
únicos em uma célula de hifas, decorrentes da parte superior das células-mãe,
posição geralmente não central (2-5:1), ocasionalmente central, 82-146 x 7-8
μm, simples, direto nas células da base, produzindo conídios isoladamente,
seguido por 2-3 células. As células da base são curtas, com um septo basal no
ponto de ramificação do micélio ou ligeiramente deslocado e a partir dele
conídios variáveis na forma e tamanho, de oval cilíndrico para forma de bacilo
obtuso, medindo 35-52 x 12-16 (-20) μm (1/w = 1,9-3,3), sem corpos conspúsculos
de fibrosina, produzindo tubos germinativos, que se encerram em apressórios
multilobados. Os ascomas são subgregários, raramente dispersos, parcialmente
cobertos com as massas de micélio, com 88-109 μm de diâmetro. Os cleistotécios
são marrom escuro, raramente dispersos. As células da parede são poligonais,
medindo 5-16 μm na largura. Apêndices distintos 9-21 em número, que surgem a
partir da metade inferior do ascoma, frequentemente entrelaçados uns com os
outros ou com o micélio. Micelóides simples, raramente ramificados na porção
superior de forma irregular, tortuoso para curvo, 5-8 μm. 0,5-1 (-1,5) vezes
mais amplas do que o diâmetro do ascoma, marrom na base, mais pálido para cima,
sub hialino no ápice, de paredes finas, 0-3 septadas. Os ascos são de 4-7 unidades
em um ascoma de dimensões 56-70 x 34-44 μm, de paredes espessas, mas mais finos
na parte superior. Os ascósporos (3-) 4 unidades por asco, oval a oval-obtuso,
medindo 26-33 x 12-16 μm (1/w = 1,9-2,5), (SHIN, 2000).
2.1. Taxonomia
O gênero de fungos Erysiphe sp. pertencem ao Reino Fungi; Filo Ascomycota; Subfilo Pezizomycotina;
Classe Leotiomycetes; Subclasse Leotiomycetidae; Ordem Erysiphales; Família Erysiphaceae;
Subfamília Erysiphoideae; Tribo Erysipheae; Subtribo Erysiphinae.
Os
fungos do gênero Erysiphe, assim como
os outros gêneros de ascomicetos, possuem dois ciclos de vida: assexuado (fase
anamórfica) e sexuado (fase teleomórfica). Em sua fase anamórfica, produz
conídios em cadeia, de forma basipetal (conídio mais jovem na base), o que
corresponde ao gênero Oidium sp.
Os fungos classificados como
ascomicetos, são bastante semelhantes com os fungos deuteromicetos (fungos
mitospóricos), produzindo micélios haplóides e esporos reprodutivos chamados de
conídios, provenientes dos conidióforos ou corpos de frutificação de tipos
idênticos, além de causar os mesmos tipos de doenças em plantas (manchas
foliares, pragas, cancros, manchas de frutas, antracnoses, podridões, podridão
do caule, podridão da raiz, murcha vascular ou podridões moles). A
classificação desses fungos em filos diferentes, ou seja em diferente taxonomia,
se deve pelo único fato dos ascomicetos possuírem, além da fase assexuada, a
fase sexuada, se reproduzindo também a partir de esporos sexuais conhecidos
como ascósporos. Devido a isso, em muitos casos, diferentes espécies de
ascomicetos possuem esporos sexuais pertencentes às espécies dos diferentes
gêneros de fungos mitospóricos, e vice-versa. A identificação e diferenciação
dos ascomicetos ocorre a partir das características de ascocarpos, ascos e
ascósporos (AGRIOS, 2005).
O subfilo Pezizomycotina, é o
maior subfilo dos ascomicetos e inclui a grande maioria das espécies produtoras
de ascoma filamentoso (SPATAFORA et al., 2006). Os fungos da
classe Leotiomycetes são não liquenizados, geralmente possuem apotécio pequeno
com o himênio exposto, asco unitunicados e inoperculados, que possuem um poro
apical perfurado para liberação de esporos(“Leotiomycetes”,
[s.d.]).
A ordem Erysiphales é composta por fungos saprófitas e parasitas, que vivem em
plantas, possuem estruturas reprodutivas vegetativas e reprodutivas
superficiais na hospedeiro (“Erysiphales
| Definition of Erysiphales by Merriam-Webster”, [s.d.]). A família Erysiphaceae
compreende os oídios, que são parasitas obrigatórios, principalmente de folhas,
possuem micélio delicado, hialino, superficial e peritécio com um a vários
ascos e apêndices distintivos (“Erysiphaceae
| Definition of Erysiphaceae by Merriam-Webster”, [s.d.]).
A família Erysiphaceae
é dividida em duas subfamílias: Erysiphoideae e Phyllactinioideae. A
subfamília Erysiphoideae, a qual pertence o gênero Erysiphe, é bastante distinta da Phyllactinioideae por não possuírem
micélio interno e anamorfos. Os gêneros da tribo Erysipheae se caracterizam por possuírem ascocarpos com numerosos ascos,
sendo dividida em cincos subtribos baseando-se nas características dos
apêndices (STADNIK; RIVERA, 2001).
De acordo com Stadnik e Rivera (2001), a taxonomia dos fungos causadores de oídios, apesar destes serem os
primeiros grupos de fungos parasitas reconhecidos pelo homem, sempre foi
repleta de dificuldades e divergências, devido à semelhança com outros gêneros
no seu ciclo assexuado, onde a partir de um grande esforço de pesquisadores no
século XX e o avanço da biologia molecular, foram obtidos avanços interessantes
a respeito da filogenia destes fungos. Foi a partir desses estudos moleculares
que houveram grandes alterações na taxonomia destes fungos.
Stadnik e Rivera (2001), citam que os
estudos moleculares do rDNA da região ITS, levaram alguns pesquisadores da área
a concluir que a formação de apêndices ramificados não tem nenhum valor
taxonômico a nível de gênero, levando-os a reduzir os gêneros Microsphaera, Uncinuliella e Uncinula a
sinônimos de Erysiphe. Segundo esses
autores a descrição mais atual do gênero Erysiphe
baseada nas fases anamórficas e teleomórficas seria: fase anamórfica correspondente a Oidium subgênero Pseudoidium
Jacz.; e fase teleomórfica baseada na presença de ascocarpo subgloboso a
achatado, perídio com várias camadas, pigmentado, escuro (com apêndices,
simples, irregularmente a dicotomicamente ramificados, ápice reto à uncinado),
pluriascal, ascos com (2) 3,8 esporos. Esses mesmos autores descrevem que a
identificação de espécies é baseada em chaves especializadas, onde se faz
necessário a observação de inúmeras características morfológicas do teleomorfo
e tirar uma série de medidas de suas estruturas, tais como diâmetro do
ascocarpo, tamanho da parede, número e dimensões de ascos e ascocarpos, entre
outras.
A identificação da taxonomia
individual é possível por meio de chaves gerais para os gêneros, isto é, chaves
morfológicas para cada espécie em cada gênero, usando teclas principalmente
dicotômicas. A chave taxonômica do gênero Erysiphe
é a presença de apêndices miceliais (SHIN, 2000). Já segundo Stadnik e Rivera (2001), a chave para
identificação de Erysiphe é a
presença de perídio multilaminar.
2.2. Ciclo
de reprodução e infecção na planta
A maioria das
infecções causadas por ascomicetos ocorre na fase assexuada através de
conídios. A forma sexuada ocorre em folhas infectadas, frutos, caules ou em
fase final de crescimento ou quando o alimento começa a se tornar escasso. A
fase teleomórfica muitas vezes é de hibernação. Muitas vezes, no entanto, o
fungo pode hibernar como micélio e, ocasionalmente, como conídios. Nesses casos
os ascósporos constituem o meio de infecção primária (AGRIOS, 2005).
O ciclo assexual se inicia
em um novo hospedeiro com a germinação de conídios haplóides depositados sobre
as folhas do hospedeiro. Então o parasita se fixa na epiderme da folha, gera
seu apressório, penetra a epiderme com uma hifa de infecção e forma haustórios
intraepidérmicos. A partir daí, o micélio biotrófico extracelular é capaz de
crescer e se extender sobre a epiderme foliar, repetindo todo esse processo.
Logo há a formação de conidióforos eretos originados pelas hifas, de onde uma
célula conidiógena passa por um processo blasto gerando conídios solitários ou
em sucessão do ápice para a base, com a morfologia típica da cada
gênero/espécie (STADNIK; RIVERA, 2001).
Os ascósporos
(esporos reprodutivos gerados na fase sexual) são formados em sacos, chamados
de ascos, estes por sua vez, são formados como resultado da fecundação de células
de reprodução feminina, o ascogônio, por qualquer anterídio ou esporo sexual
masculino, chamado de espermácia. O ascogônio fertilizado produz várias hifas
ascogênuas, que possuem dois núcleos, provenientes da célua masculina e da
feminina. A célula da ponta de cada hifa ascogênua desenvolve um asco, onde os
dois núcleos se juntam para produzir um zigoto, submetido a meiose produzindo
quatro núcleos haplóides. Cada célula contendo esses núcleos se alonga e sofre
mitose, produzindo oito núcleos haplóides. Cada núcleo é rodeado por citoplasma
e envolvida por uma parede, formando um esporo dentro de um asco, ou seja, um
ascósporo. Geralmente são oito ascósporos por asco, estes são produzidos em um
ascocarpo aberto, em forma de taça ou disco côncavo, chamado de apotécio (AGRIOS, 2005).
2.3. SINTOMATOLOGIA
E DANOS CAUSADOS
A ordem Erysiphales é constituída por fungos que infectam
os tecidos clorofilados dos vegetais, desenvolvendo um micélio superficial,
retirando os nutrientes da planta hospedada por meio de haustórios formados no
interior das células da epiderme. Estes fungos são parasitas obrigatórios (BERGAMIN FILHO; REZENDE; AMORIM, 2011).
Oídios são muito comuns, e estão
sempre presentes entre plantas cultivadas e ornamentais. As perdas totais
causadas todos os anos, no crescimento e produtividade da cultura,
provavelmente superam todas as outras causadas por qualquer outro tipo único de
doença de plantas. Raramente matam seu hospedeiro, mas utilizam seus
nutrientes, reduzem a fotossíntese, aumentam a respiração e transpiração,
prejudicam o crescimento e reduzem os rendimentos, às vezes entre 20 % a 40 % (AGRIOS, 2005).
A doença geralmente aparece na
superfície adaxial das folhas, evoluindo para a superfície abaxial, haste e
frutos ou vagens, se caracterizando pelo crescimento branco pulverulento
superficial, distribuído entre os órgãos afetados. Na superfície abaxial as
manchas podem se apresentar bronzeada ou marrom. Plantas severamente afetadas
podem apresentar encarquilhamento das folhas e paralização do crescimento,
também podendo ocorrer necrose foliar e desfolha (GALLI et al., 1980).
2.4. DISTRIBUIÇÃO
GEOGRÁFICA E OCORRÊNCIA NO BRASIL
Há atualmente 26.951
registros de plantas infectadas por fungos do gênero Erysiphe em todas as partes do mundo, exceto na Antártida. Estes
registros estão distribuídos em 521 registros na África, 6.967 na Ásia, 14.913
na Europa, 474 na Oceania e 4.076 na América. Há registros de ataque de fungos
desse gênero nos mais variados tipos de plantas (“SMML
Fungus-Host Distribution Database Results”, [s.d.]).
No
Brasil há o registro da seguintes espécies de Erysiphe associadas a plantas: Erysiphe
polygoni; E. biocellata Ehrenb; E. cichoracearum
Jacz.; E. communis (Wallr.)
Schltdl.; E. convolvuli DC.; E. cruciferarum Opiz ex l. Junell.; E. diffusa Cooke & Peck; E. fuliginea (Schltdl.) Fr.; E. graminis f. sp. tritici É.J. Marchal; E. lagerstroemiae
E. West; E. pisi DC.; E. polygoni DC.; E. ranunculi Grev.; Erysiphe sp.
R. Hedw. ex DC.; E. taurica Lév. e E.
trifolli Grev. Estes fungos foram identificados parasitando 73 espécies
diferentes dos mais diversos tipos de hospedeiros nos seguintes estados: MT,
DF, PR, SP, RS, MG, PE, PI, CE, AL, SE, RN, MA, BA, GO, ES, RJ, SC e PB. (“Embrapa
Recursos Genéticos e Biotecnologia”, [s.d.]).
Como registro de maior importância
no Brasil, pode-se citar a epidemia de oídio da soja (causada por E. diffusa) na safra de 1996/97, responsável por
perdas de até 25 % (ALMEIDA et al., 2008). Espécies desse
gênero atacam diversas culturas de importância agrícola e econômica para o Brasil,
fazendo com que seja alvo de pesquisas, como na cultura ervilha (OLIVEIRA et al., 2000), feijão (BLUM et al., 2003; PEDROSO, 2012), manga (TAVARES et al., 2000), eucalipto (SILVA et al., 2001), soja (GODOY; CANTERI, 2004) e menta (ZAUZA; ALFENAS; SILVA, 2003).
3.
CONCLUSÕES
Foi concluído que a presença de uma fase
sexuada e uma assexuada nos fungos do gênero Erysiphe geraram dificuldades e convergências na taxonomia de
algumas espécies durante a descrição e classificação taxonômica realizada pelos
pesquisadores no passado, devido também à semelhança com espécies de outros
gêneros. Com o avanço da biologia molecular e um grande esforço dos
pesquisadores no século XX, grandes alterações foram realizadas na taxonomia do
grupo de fungos causadores de oídios.
Os fungos do gênero Erysiphe estão presentes em praticamente todo o globo terrestre (só
não havendo registro nos polos). As espécies desse gênero parasitam os mais
diversos tipos de plantas, incluindo plantas de grande importância econômica e
agrícola. O oí/dio é uma fitopatologia de destaque devido aos danos causados a
planta infectada.
4. LITERATURA CITADA
AGRIOS, G. N. Plant
Pathology. 5. ed. United States of America: Elsevier Academic Press, 2005.
ALMEIDA, Á. M. R. et al.
Characterization of powdery mildews strains from soybean, bean, sunflower, and
weeds in Brazil using rDNA-ITS sequences. Tropical
Plant Pathology, v. 33, n. 1,
p. 20–26, 2008.
BERGAMIN
FILHO, A.; REZENDE, J. A. M.; AMORIM, L. Manual de Fitopatologia. 4. ed.
Piracicaba-SP: Agronômica Ceres, 2011. v. 1
BLUM,
L. E. B. et al. Reaction of Phaseolus vulgaris genotypes to stem rot and
powdery mildew. Fitopatologia
Brasileira, v. 28, n. 1, p.
96–100, jan. 2003.
Embrapa
Recursos Genéticos e Biotecnologia.
Disponível em:
. Acesso em: 21
nov. 2015.
Erysiphaceae | Definition of
Erysiphaceae by Merriam-Webster. Disponível em:
. Acesso em: 4
dez. 2015.
Erysiphales | Definition of
Erysiphales by Merriam-Webster. Disponível em:
. Acesso em: 4
dez. 2015.
GALLI,
F. et al. Manual de Fitopatologia: Doenças das plantas cultivadas. São Paulo:
Editora Agronômica Ceres Ltda, 1980. v. 2
GODOY, C. V.; CANTERI, M. G.
Effect of powdery mildew and cercospora blight severity on soybean yield. Fitopatologia Brasileira, v. 29, n. 5, p. 526–530, out. 2004.
Index
Fungorum - Search Page. Disponível em:
. Acesso em: 21 nov. 2015.
Leotiomycetes. Disponível em:
. Acesso em: 4 dez. 2015.
OLIVEIRA,
C. A. DA S. et al. Sclerotia of Sclerotinia sclerotiorum production and powdery
mildew severity in pea cultivars under different water depths. Horticultura Brasileira, v. 18, n. 1, p. 16–20, mar. 2000.
PEDROSO,
C. Incidência, controle de doenças de feijão-vagem e anatomia e histoquímica
de Phaseolus vulgaris e Vigna unguiculata resistentes e suscetíveis ao
oídio (Erysiphe polygoni). Tese / Thesis. Disponível em:
. Acesso em: 4 dez. 2015.
SHIN, H. D. Erysiphaceae
of Korea. Suwon, Korea: National Institute of Agricultural Science and
Technology, 2000.
SILVA,
M. D. D. et al. Etiology of powdery mildium disease of eucalypts. Fitopatologia Brasileira, v. 26, n. 2, p. 201–205, jun. 2001.
SMML
Fungus-Host Distribution Database Results.
Disponível em: .
Acesso em: 20 nov. 2015.
SPATAFORA,
J. W. et al. A five-gene phylogeny of Pezizomycotina. Mycologia, v. 98,
n. 6, p. 1018–1028, 1 nov. 2006.
STADNIK,
M. J.; RIVERA, M. C. Oídios. Jaguariúna - SP: Embrapa Meio Ambiente,
2001.
TAVARES,
S. C. C. de H. et al. Produtos quimicos e biológicos ao oidio da mangueira
irrigada no Vale do Sao Francisco. Resumo em anais de congresso (ALICE).
Disponível em: . Acesso
em: 4 dez. 2015.
ZAUZA,
E. A. V.; ALFENAS, A. C.; SILVA, C. N. L. Erysiphe biocellata, a new pathogen
of Mentha arvensis, in Brazil. Fitopatologia Brasileira, v. 28, n. 4, p. 449–449,
ago. 2003.
ZHENG, R. Genera of the
Erysiphaceae. In: Mycotaxon: an international journal designed to expedite
publication of research on taxonomy & nomenclature of fungi & lichens.
Ythaca NY, USA: P.O. BOX 264, 1985.
v. 22p. 209–263.
